МАОБТ 1934 жылы қалалық музыка студиясының негізінде құрылды. Оның алғашқы композиторы — Қазақстан ұлттық операсының негізін қалаушы Евгений Брусиловский болды. Академиялық МАОБТ мәртебесін 1941 жылы алды, ал Абайдың құрметіне оны 1945 жылы атады. Театр ғимараты сәулетшілер Н. Простаков және Н.Кругловтың жобасы бойынша 1936 жылы салынды.
Интерьерді безендіруде дәстүрлі монументалды, сондай-ақ қазақтың ұлттық элементтері қолданылған. Театрдың ұзақ тарихында оның сахнасында көптеген әйгілі опералық және балет қойылымдары қойылды. Қазір театр Орталық Азия өңіріндегі ең ірі театр болып есептеледі. Ол үнемі Америка, Еуропа және Азияға саяхат жасайды. Залда барлығы 789 орын бар. Жыл сайын МАОБТ 200-ден астам опера және балет қойылымдарын ұсынады, оларға 70 мыңға жуық көрермен келеді.
